原文标题：Microbial carbon use efficiency promotes global soil carbon storage
发表期刊：Nature Article
发表时间：2023.5.24
第一作者：Feng Tao
通讯作者：Xiaomeng Huang
第一单位：清华大学
论文链接：
https://www.nature.com/articles/s41586-023-06042-3
摘要
土壤比其它陆地生态系统储存更多的碳。土壤有机碳(SOC)如何形成和持续仍然不确定，这使得理解它将如何响应气候变化具有挑战性。有人认为，土壤微生物在有机碳的形成、保存和流失中起着重要作用。尽管微生物通过多种途径影响土壤有机质的积累和流失，但微生物碳利用效率(CUE)是一个综合指标，可以捕捉这些过程的平衡。尽管CUE有可能作为SOC储存变化的预测因素，但CUE在SOC持久性中的作用仍未解决。本研究使用全球规模的数据集、微生物过程显式模型、数据同化、深度学习和元分析的组合，探究了CUE与有机碳固存的关系，以及与气候、植被和土壤性质的相互作用。本研究发现，在确定全球有机碳储量及其空间变化方面，CUE的重要性至少是其它评估因素(如碳输入、分解或垂直
运输)的四倍。此外，CUE与SOC含量呈正相关。本研究的发现指出微生物CUE是全球有机碳储量的主要决定因素。理解微生物过程及其环境依赖性可能有助于预测SOC对气候变化的反馈。
引言
土壤有机碳(SOC)的损失可能会加速全球变暖，而将二氧化碳(CO2)作为有机碳封存在土壤中则有助于减缓气候变化。有机碳是如何在土壤中形成和保存的，人们争论了一个多世纪，至今仍有争议。经典范式强调植物碳输入和土壤有机质分解在驱动有机碳储存和持久性中的作用。植物初级生产速率决定了通过凋落物、根系周转量和渗出物向土壤输送的有机碳量。此外，有机质分解是决定有机碳损失率的主要因素，因为土壤分解者(主要是微生物)分解有机质并将碳以CO2的形式释放回大气。人们已经做了大量的工作来跟踪土壤外部碳源的数量和可分解性，以及它们的分解率、空间和时间的变化，以及与复杂的局部环境(例如，温度、湿度和土壤矿物基质)的细微相互作用。然而，对这些控制的研究并没有导致SOC储存量的充分提高。全球有机碳储量的数量及其空间分布的机制在很大程度上仍然未知，这阻碍了对陆地生物圈对气候变化反馈的可靠预测。
最近的研究根据微生物生物量、残体含量和SOC含量之间的协方差(图1)，强调了土壤微生物不仅在通过微生物分解的有机碳损失中，而且在有机碳的形成和持久性中发挥的关键作用。尽管微生物通过多种途径影响土壤有机质的积累和流失，但微生物碳利用效率(CUE)是一个综合指标，可以反映这些过程的平衡。CUE描述了微生物对代谢中所用碳的分配，这种分配有利于生长和呼吸，因此表达了SOC积累和损失之间的双重微生物控制点。尽管它有可能成为全球SOC储量变化的一个强有力的预测指标，但CUE在SOC持久性中的作用至少在两个方面是模糊的。首先，CUE与SOC储存是正相关还是负相关尚有争议。其次，CUE相对于其他控制因素对SOC存储的相对影响仍然没有得到很好的解决。在这里，我们使用全球规模的数据集、微生物过程显式模型、数据同化、深度学习和元分析的组合，检查了CUE和碳作为SOC的保存之间的关系，以及与气候、植被和土壤属性的相互作用。
图1：确定微生物CUE与有机碳储量关系的两种不同途径。
结果
微生物CUE-SOC关系
高CUE促进微生物碳代谢中的生物合成，导致微生物副产物和残体的积累，有利于有机碳的形成(例如，通过续埋效应)，并可能在CUE和有机碳储存之间产生正相关关系(图1a)。另外，高CUE可促进微生物生物量的产生，增强胞外酶的产生，并可能随着时间的推移最终引发有机碳损失(例如，通过激发效应) (图1b)。如果第二种途径主导了CUE在SOC储存中的作用，那么CUE - SOC的负相关关系将是预期的。为了区分这两种途径的相对强度，我们首先从同行评议文献中发表的16项实验研究中，整理了各大洲46个地点的132对测得的CUE和SOC含量(扩展数据图1a和补充表1)。在考虑了研究方法差异后，微生物CUE与SOC含量正相关(图2a和扩展数据表1)。高CUE不仅伴随着高微生物生物量碳，而且与非微生物生物量碳(即剔除微生物生物量后的剩余有机碳量);因此，我们的meta分析支持了第一种途径在有机碳储存中起主导作用的观点，并且高微生物CUE主要与高有机碳储存相关。
图2：CUE-SOC关系。
为了探究从局部实验中获得的正CUE - SOC关系是否在全球范围内普遍存在，我们从全球分布的57，267个垂直SOC剖面中检索了CUE(扩展数据图1b;参见数据源方法)，采用过程引导的深度学习和数据驱动建模(PRODA)方法(扩展数据图2;参见方法和参考文献)。PRODA方法首先通过数据同化算法将基于过程的模型与SOC观测相融合，以估计每个SOC剖面的参数。为了便于计算，采用了每个观测剖面土壤碳循环的稳态假设(即有机碳储量不随时间变化)。然后利用深度学习模型(即多层神经网络)对站点级数据同化的结果进行泛化，得到全局优化的参数化，使模型模拟结果与观测值最大程度地匹配。我们使用的基于过程的模型(以下简称“微生物模型”)明确地将酶解聚合获得的碳底物划分为微生物生物量累积和微生物呼吸 (方法和扩展数据图3)。通过这种方式，CUE被计算为微生物生长与碳吸收的比率(方法中的方程(1))——与meta分析中采用的定义相同(图2a)。尽管当模型参数发生变化时，微生物模型可能会产生CUE与SOC存储之间的负、零或正关系(例如，微生物死亡和酶衰变的转换时间，如图4所示)，但在这里，我们使用观察到的SOC剖面来为参数估计提供信息，从而在贝叶斯推断框架下确定最可能的CUE - SOC关系。
利用微生物模型从全球分布的57,267个垂直碳含量剖面中检索到的CUE与碳含量呈正相关(图2b，扩展数据表2和补充表3)。数据同化后的结果(即PRODA方法的第一个程序)也证实了高CUE值与微生物和非微生物有机碳储量的关联(补充表4)。尽管许多模型和实证研究表明，高CUE刺激微生物外酶活性，并可能引发呼吸碳损失(图1b)，但我们的数据同化结果表明，高CUE主要促进SOC储存。我们的结果与我们的荟萃分析(图2a)的结果一致，荟萃分析是一项横跨英国的景观尺度模式和一项土壤微观研究的结果。同时，我们的数据同化结果表明，CUE-SOC正相关关系随着土壤深度的增加而减弱，这可能表明有机质与矿物质在深度的相互作用更强。
微生物CUE对全球有机碳储量的重要性
我们评估了微生物CUE相对于其他六个模型组件对全球有机碳储量的重要性:植物碳输入、输入碳在不同土层的分配、非微生物过程介导的碳转移比例(以下简称非微生物碳转移)、基质可分解性、考虑环境条件对有机碳分解过程影响的环境变化以及垂直运输(见方法中的公式(3))。我们利用57,267个有机碳谱的完整数据集，通过PRODA方法在全球范围内优化微生物模型。优化后的微生物模型解释了观测土壤有机碳空间变化的54%(中位数为53%， 2σ置信区间为52 ~ 55%)。此外，在meta分析中测量CUE的像素点上，PRODA检索的CUE值与混合效应模型中的测量值吻合良好，考虑到了不同地点的方法差异(R2 = 0.54，回归斜率与1没有显著差异，显著性水平为0.05)。
利用具有优化参数值的微生物模型，我们计算了7个组分(CUE、植物碳输入、碳输入分配、非微生物碳转移、基质可分解性、环境变化和垂直运输)的系统水平值，以评估它们在决定全球碳储量中的相对重要性(图3)。CUE系统水平值 (CUEsystem)通过将3个凋落物和1个溶解有机碳(DOC)同化途径的CUE值与其各自的通量加权来计算(方法中式(10))。CUEsystem与模型矿质土壤部分的微生物CUE之间存在较强的相关性。
图3：全球SOC库存和相关过程的空间格局。
在全球范围内，CUE和SOC具有相似的模式，热带地区的CUEsystem和SOC储量低于北方地区(图3a、b和补充图2)。CUEsystem还与碳转移的比例呈正相关，后者不是由微生物过程介导的，但可能与有机-矿物相互作用有关(图3c)。CUEsystem的空间格局与理论观点一致，即温暖环境中的微生物应该减少分配给生物合成，因为代谢的能量需求增加。然而，当对CUE的估计考虑微生物代谢、化学计量学调整和食物网相互作用的营养限制时，可能会出现不同的微生物CUE的空间格局。相比之下，热带地区的初级生产者比北方地区产生更多的碳输入(图3d)，并通过根系系统和其他过程将相当比例的碳输入输送到更深的土壤中(图3e)。这些过程不会导致热带地区的高有机碳储量，因为微生物生物量中的碳保留量低，这是由低CUEsystem值和高分解率所暗示的。
通过分解从土壤中流失的有机碳是由基质分解能力(或参考温度和湿度水平下的基线分解率)和环境变化共同决定的。我们发现在基质分解性和土壤温度和湿度限制之间存在权衡。在北方地区，高基线分解率表明，有机碳更容易损失(图3f)，这可能是由于有机土壤中与土壤矿物质相互作用的减少导致有机碳基质的高可及性造成的。然而，寒冷气候通过环境压力(例如低温、永久冻土固定和泥炭地内涝)降低分解率来限制有机碳的损失，其表现为低环境调节剂值(图3g)。此外，在永久冻土区，将有机物从表层输送到地下的垂直运动比其他地方更为显著，这可能是由于低温扰动率高(图3h)。
敏感性分析
我们进行了两项敏感性分析，以评估这七种组分对全球有机碳储量的相对重要性。第一个分析在允许其他参数变化的情况下，利用模拟的全球有机碳的变化，来量化一个单独组分的相对重要性，该组分有或没有空间变化。这种分析与地球系统模型特别相关，这些模型大多不考虑预先定义的分类(例如，植物功能类型)内模型参数的空间变化。微生物模型的结果表明，与其他组分相比，CUE是全球有机碳储量及其空间变化的最重要预测因子(图4a)。全球不变的CUE 使表层1米土壤中的 SOC 估计值与 PRODA 最初估计的1,358 PgC（2σ 置信区间为 1,317-1,399 PgC）相比，绝对偏差了 812 PgC（2σ 置信区间为 774-857 PgC）。相应的，土壤有机碳的空间变化解释率由原来的53% (2σ置信区间52 ~ 55%)下降到15% (2σ置信区间14 ~ 16%)(图4a)。相比之下，为模型其他组成部分设置全球统一参数值（平均值）所导致的模拟全球 SOC 储量及其空间变化的偏差小于 CUE 所导致的偏差（图 4a）。当与除碳输入外的所有模型组成部分（即CUE、碳输入分配、非微生物碳转移、基质可分解性、环境变化和垂直传输）相关的所有参数被固定为其检索值的全球平均值时，微生物模型只能解释观测数据中11%的空间变化。
图4：微生物CUE是全球有机碳储存的主要调节因子。
第二个敏感性分析评估了全球SOC存储如何响应全球七个组件中的每个组件的比例变化(方法)。结果表明，全球 SOC 储量增加10%（相当于全球 SOC 额外积累 136 PgC）需要 CUE 增加 2.0%（即全球 CUEsystem 中位数从 0.28 增加到 0.29），基质分解率降低8.4%（即全球中位数从0. 066 yr-1降至0.060 yr-1），环境调节因子增加 11%（相当于全球中位温度从10.3 °C升至12.2 °C，或全球中位降水量从 503mm升至611mm），或非微生物碳转移率增加11%（即全球中位数从 0.35 增加到 0.39）（图 4b）。碳输入、分配和垂直传输的变化对全球 SOC 储量的影响微乎其微。虽然这两项敏感性分析评估了七个模型组成部分的相对重要性，但根据这些知识预测 SOC 的未来变化还需要考察参数的时间变化和环境变化的全部空间，并考虑微生物的生理适应和遗传适应。此外，未来的研究还需要仔细研究对全球 SOC 储存的相对重要性的评估对不同模型结构的敏感程度。
微生物CUE受到不同环境变量的影响并与之相互作用。排列分析(Methods)表明，土壤结构特性比地理、气候、土壤化学和植被变量更能解释CUE的空间变异(扩展数据图6a)。以往的研究讨论了土壤结构变量如容重、质地和孔隙度在影响微生物活动中的重要性。结构良好、物理异质性中等的土壤可能有助于促进不同土壤微生物群落的生态位互补，最终获得较高的CUE。反过来，高CUE导致的有机碳积累也有利于肥沃土壤的发育。未来需要对CUE与土壤结构变量之间的机制关系进行更多的定量认识，以促进土壤碳储量的有效管理。
该研究提供了全球尺度观测的证据，表明微生物CUE在决定有机碳储量中起着关键作用。基于利用PRODA方法从全球垂直土壤剖面中获取的信息，我们发现微生物CUE在决定全球尺度上有机碳储量方面的重要性至少是其他六个要素(植物碳输入、碳输入分配、非微生物碳转移、基质分解性、环境改变和垂直运输)的四倍。此外，我们的微生物模型和现场观测的荟萃分析结果支持这样的观点，即高微生物CUE促进了SOC的储存而不是损失。微生物CUE与有机碳之间的正相关关系反映了微生物对有机碳的分配:高CUE意味着更多的有机碳分配给生物量和副产物，从而导致有机碳积累，而低CUE表明更多的碳分配给细胞呼吸，从而导致有机碳损失。我们的发现有助于优先考虑微生物过程以及有机碳分解和有机碳输入的未来研究，以改善有机碳动态的预测。进一步了解CUE背后的微生物过程及其对环境的依赖性，对于预测碳对气候变化的反馈和增强碳的封存至关重要。
